미생물을 활용한 옥수수병의 생물학적 방제

Biocontrol of Maize Diseases by Microorganisms

Article information

Res. Plant Dis. 2022;28(4):179-194
Publication date (electronic) : 2022 December 31
doi : https://doi.org/10.5423/RPD.2022.28.4.195
1Department of Research and Development, Center for Industrialization of Agriculture and Livestock Microorganisms, Jeongeup 56212, Korea
2Department of Bioactive Material Science, Jeonbuk National University, Jeonju 54896, Korea
3Department of Plant Medicine, Suncheon National University, Suncheon, 57922, Korea
김정애1,2, 송정섭1, 정민혜3, 박숙영3,orcid_icon, 김양선1,orcid_icon
1(재)농축산용미생물산업육성지원센터 기술지원팀
2전북대학교 생리활성소재과학과
3순천대학교 식물의학과
*Corresponding authors S. Y. Park Tel: +82-61-750-5187 Fax: +82-61-750-5187 E-mail: spark@scnu.ac.kr Y. Kim Tel: +82-63-536-6712 Fax: +82-63-536-6003 E-mail: yangseon@cialm.or.kr
Received 2022 November 08; Revised 2022 December 19; Accepted 2022 December 19.

Trans Abstract

Zea mays, known as maize or corn, is a major staple crop and an important source of energy for humans and animals, thus ensuring global food security. Approximately 9.4% of the loss of total annual corn production is caused by pathogens including fungi, bacteria, and viruses, resulting in economic losses. Although the use of fungicides is one of the most common strategies to control corn diseases, the frequent use of fungicides causes various health problems in humans and animals. In order to overcome this problem, an eco-friendly control strategy has recently emerged as an alternative way. One such eco-friendly control strategy is the use of beneficial microorganisms in the control of plant pathogens. The beneficial microorganisms can control the plant pathogens in various ways, such as spatial competition with plant pathogens, inhibition of fungal or bacterial growth via the production of secondary metabolites or antibiotics, and direct attack to plant pathogens via enzyme activity. Here, we reviewed microorganisms as biocontrol agents against corn diseases.

서 론

옥수수는 인간 및 가축에 중요한 탄수화물, 지방, 단백질, 미네랄 등의 에너지 공급원으로 한 해 필요량에 대한 공급에 차질이 생길 경우 전 세계 식량 안보에 즉각적으로 영향을 미칠 수 있는 주요 식량작물이다(Golob 등, 2004; Seyi-Amole과 Onilude, 2021; Shahbandeh, 2020). 옥수수는 전 세계적으로 2020년 11억 1,641만톤이 생산되며, 병해충에 의한 생산량 하락으로 인한 경제적 손실은 연간 9.4%에 이르는 것으로 보고되고 있다(Khosravi 등, 2007; Sitara와 Akhter, 2007). 또한, 병해충에 의해 감염된 옥수수는 수확량과 품질이 크게 하락한다(Marin 등, 1999). 옥수수를 기주로 하는 병원균의 일부는 2차 대사산물인 독소를 생산하여 인축에 치명적인 영향을 미치기 때문에 병해충 방제는 반드시 필요하다(Lerda 등, 2005; Voss 등, 2007).

옥수수에 대한 병해충 관리는 저항성 품종 적용과 화학적 방제가 일반적이다(Maloy, 2005; Ragsdale 등, 1991). 이 중 화학농약을 사용하는 화학적 방제는 손쉽고 빠르게 병을 방제할 수 있지만, 사용 후 작물과 토양에 잔류하여 환경과 수질에 악영향을 끼치며 또한 이를 섭취한 인축에도 영향을 미칠 수 있다 (Berg 등, 2017; Budi 등, 2000). 이에 따른 법적 규제가 강화되고 있으며, 화학농약을 대체할 수 있는 다양한 방법들이 모색되고 있다. 이러한 방법 중 하나가 생물학적 방제로서 최근 친환경 농산물 수요 증가와 더불어 화학농약을 대신할 수 있는 대안으로 떠오르고 있다(Azcón-Aguilar와 Barea, 1997; Ons 등, 2020).

생물학적 방제의 정의는 이로운 영향을 미치는 미생물을 이용하여 식물 병원균이나 해충을 억제하는 방제법으로, 기주식물체 내에서 기생을 통한 공간 경쟁을 비롯 항생제, 영양분 등을 이용하여 병해충을 방제하는 것을 말한다(Heimpel과 Mills, 2017). 이러한 방법의 대표적인 방제로는 천연물이나 미생물을 이용하는 방법이 있으며, 최근에는 치료 목적 이외에 예방을 위한 연구도 활발히 이루어지고 있다(Miedaner와 Juroszek, 2021).

이 중 미생물을 이용한 방제는 가장 일반적으로 사용되는 친환경 방제방법으로 식물병원균에 대한 영양 경쟁, 길항 관계 그리고 표적 병원균과의 직접적인 상호작용 없이 저항성을 유도하는 등의 다양한 작용 방식이 적용된다(Bais 등, 2004; Glick, 1995; Pal 등, 2006; Schafer과 Kegley, 2002; Sturz와 Christie, 2003). 생물학적 제제로 사용되는 길항미생물은 cellulase, chitinase, pectinase, protease, lysozyme 등의 여러가지 세포벽 분해효소를 분비하는 것으로 알려져 있다(Compant 등, 2005; Shoda, 2002). 이러한 효소는 곰팡이의 세포벽에 구멍을 내거나 가수분해하여 병원균의 균사 기능을 손상시켜 병원균의 생장을 저해하는 것으로 알려져 있다(Compant 등, 2005; Shoda, 2002). 또한 유용 미생물이 생산하는 2차 대사산물이 식물 병원균에 대해 항균작용을 하거나, 식물의 저항성 관련 유전자를 유도하는 경우도 보고되었다(Pertot 등, 2015). 어떤 경우는 유용 미생물이 작물의 근권에 있는 다른 미생물들과 상호작용하여 해당 작물의 생산성과 품질을 높이는 경우도 보고되어, 작물재배와 농생태계를 안정시키는 데 유용 미생물이 기여할 수 있을 것이라는 기대가 높아지고 있다(Pertot 등, 2015).

본 리뷰에서는 주요 식량작물인 옥수수에 발생하는 대표적인 병을 중심으로 미생물을 이용한 생물학적 방제 연구에 대한 정보를 제공하고자 한다. 옥수수에 발생하는 주요병으로는 줄기/이삭/뿌리썩음병(stock/ear/root rot), 깨씨무늬병(southern corn leaf blight), 잎마름병(northern leaf blight), 옥수수 깜부기병(smut), 노균병(downy mildew), 세균성잎줄무늬병(bacterial leaf streak), 시들음병(late wilt) 등이 있으며 유용 미생물을 활용한 친환경 방제를 위한 연구가 보고되었다. 이 리뷰에서 미생물을 이용한 주요병에 방제능을 Table 1에 정리하였으며, 이를 중심으로 살펴보고자 한다.

List of microbial biocontrol agents against corn diseases

옥수수 깨씨무늬병 (Southern Corn Leaf Blight), 잎마름병 (Northen Leaf Blight), 잎집무늬마름병 (Sheath Blight)

옥수수 깨씨무늬병, 잎마름병, 잎집무늬마름병의 원인 병원균은 각각 Cochlioborus heterostrophus (무성세대, Bipolaris maydis), Setosphaeria turcica (무성세대, Exserohilum turcicum), Thanatephorus cucumeris (무성세대, Rhizoctonia solani)로 옥수수에 피해를 주는 경제적으로 중요한 곰팡이 병원균들이다(Pechanova와 Pechan, 2015). 본 리뷰에서는 이 병들을 방제하기 위해 개발 및 적용된 미생물을 중심으로 기술하고자 한다.

Bacillus spp.

Sartori 등(2017)은 옥수수 잎마름병(E. turcicum)에 대한 미생물 방제효과를 연구 보고하였다. 잎마름병에 대한 길항미생물인 Bacillus spp.와 Pantoea spp.를 옥수수의 잎으로부터 분리하여 재배 포장에 적용하였다. 옥수수의 3가지 발달 단계별(생육기[blister stage], 유숙기[milk stage], 호숙기[dough stage])로 미생물 2종류(Bacillus spp.와 Pantoea spp.)를 처리하여 잎마름병의 병발생률을 측정하였다. 그 결과, Bacillus spp.를 1×107 cfu/ml로 엽면 살포했을 때 처리이후 40일 동안(생육기에서 호숙기까지) 무처리구에 비해 옥수수 잎마름병이 50% 감소하였다. 그러나 Pantoea spp.는 효과가 나타나지 않았다. 저자들은 잎마름병과 더불어 녹병(Puccinia sorghi)에서도 동일하게 적용하였으나 통계학적으로 유의한 수준의 병 발병률의 감소효과를 관찰하지 못했다.

옥수수의 잎에서 분리한 엽권 미생물들이 직접적으로 옥수수 잎마름병의 병원균의 성장을 감소시키는 효과도 보고되었다(Sartori 등, 2015). 이 보고에서는 기후변화로 인한 가뭄 발생시 미생물과 옥수수 잎마름병을 일으키는 병원균에 대한 길항작용을 조사하여 환경스트레스에 대한 효과 확인 및 이러한 스트레스에 대한 대비를 위한 연구를 수행하던 중에 옥수수의 잎에서 분리한 미생물이 옥수수 잎마름병균(S. turcica)의 생장을 억제하는 효과를 발견하였다. 가뭄 조건을 조성하기 위해 수분을 다르게 함유한 배지에 병원균을 접종하여 Bacillus spp.의 길항작용을 조사하였다. 미생물의 처리는 병원균의 지수기(lag phase)를 지연하는 효과를 보였으며, 수분함량이 –1.38 Mpa 배지에서는 27%, 수분함량이 –4.19 Mpa 배지에서는 43%의 병원균 억제 효과가 나타냈다(Sartori 등, 2015).

Muis와 Quimio (2006)의 연구보고에 따르면 옥수수 종자를 미생물 B. subtilis BR23로 종자 코팅한 뒤 발아율을 평가하고 유묘 성장을 확인하였다. 대조약제로 옥수수 종자소독제로 사용되는 캡탄을 사용하였다. 그 결과 종자소독제 캡탄은 14.4% 의 병원균 억제효과를 보인 반면, 미생물 B. subtilis BR23 처리 시 27.0%의 병원균 억제효과를 보여 옥수수 잎마름병에 대한 미생물 B. subtilis BR32의 상업화 가능성 제시하였다(Muis와 Quimio, 2006).

Djaenuddin 등(2020)은 옥수수 근권에서 분리한 Bacillus subtilis TM4 미생물의 옥수수 깨씨무늬병 방제제의 가능성을 조사 보고하였다. 미생물 B. subtilis TM4를 종자처리 및 엽면 살포한 후 병진전곡선(area under the disease developmental curve [AUDDC])을 계산하여 비교하였다. 그 결과 종자에 미생물 B. subtilis TM4를 처리할 경우 무처리구 대비 낮은 병진전곡선 값을 보여 B. subtilis TM4가 옥수수 깨씨무늬병을 억제하는 효과가 있다고 보고하였다(Djaenuddin 등, 2020). 또한 종자처리 후 3주 간격으로 B. subtilis TM4를 옥수수 엽면 살포시 미생물 효과가 더 높아지는 것을 확인하였다. 실제 옥수수 재배 포장에 B. subtilis TM4 제형을 3 g/l의 농도로 분무 처리할 경우, 옥수수 깨씨무늬병이 21.5% 감소되는 효과를 확인하여 포장 적용 가능성을 제시하였다(Djaenuddin 등, 2020).

화학농약과 미생물의 혼합사용을 통한 병방제 효과를 알아보는 연구도 Djaenuddin 등(2021)에 의해 진행되었다. Djaenuddin 등(2021)은 합성 살균제로 알려진 difenoconazole, propineb, fluopicolide를 기본으로 하여 Tribas라고 불리는 B. subtilis를 혼합하여 재배 포장에 처리하였다. 그 결과 생물학적 방제제를 혼합하지 않은 처리구의 병 발생률이 72%인데 반해 생물학적 방제제와 합성 살균제를 혼합하여 적용했을 경우 병 발생률이 최대 27%까지 낮아졌다고 보고하였다(Djaenuddin 등, 2021). 이 결과는 합성 살균제와 미생물제제의 상호보완성을 증명한 결과로 합성 살균제의 사용을 줄일 수 있는 가능성을 제시하였다.

Chaetomium spp.

Pyaboon (2022)은 온실 내에서 길항미생물인 Chaetomium globosum을 처리한 뒤 옥수수 깨씨무늬병균(C. heterostrophus)을 접종하여 병 발생을 조사하였다. 깨씨무늬병 병피해도는 C. globosum의 처리 농도에 따라 유의적으로 줄어들었다. 예를 들어, 1×106 spores/ml를 처리했을 때 병피해도는 26–50%인데 반해, 10배 높은 농도인 1×107 spores/ml로 처리했을 때 125%였으며, 100배 높은 농도인 1×109 spores/ml로 처리했을 때 0.9%의 병피해도를 나타내 옥수수 깨씨무늬병에 대한 미생물 방제제로 C. globosum을 이용할 것을 제안하였다(Piyaboon, 2022).

Paenibacillus spp.

Chen 등(2022)은 옥수수 잎에서 분리한 엽권 미생물 Paenibacillus polymyxa SF05의 옥수수 잎집무늬마름병에 대한 미생물 방제제로 이용 가능성을 제시하였다. P. polymyxa SF05는 옥수수 잎집무늬마름병을 포함한 식물병원성 곰팡이에 대하여 57.1–80.0%의 높은 저해율을 보였다. 특히 옥수수 잎집무늬마름병에 대한 재배 포장에서 발병률은 무처리구에서 59.4%인데 반해, 미생물 P. polymyxa SF05 처리구에서 37.4%로 발병률이 크게 감소하였다. 화학살균제를 처리한 재배 포장에서 발병률이 32.2%임을 고려했을 때 P. polymixa SF05의 옥수수 잎집무늬마름병 방제효과가 화학살균제와 대등한 수준임을 확인하였다.

이러한 길항효과는 P. polymyxa SF05가 생산하는 cellulase 및 chitinase와 같은 효소활성을 통해 병원성 곰팡이의 세포벽을 분해할 뿐만 아니라, ZmPR1a, OPR1 및 OPR7과 같은 옥수수의 저항성 유전자의 발현에도 기여한다고 보고하였다. 또한 P. polymyxa SF05의 유전체 분석을 통해 생물막(biofilm) 형성 관련 유전자, 세포벽 분해 효소(cellulase, chitinase, peptidogly-can degradation), 이차대사산물 포함한 생합성 유전자 클러스터(nostamide A, aurantinin, bacitracin, bogorol A, brevici-dine, fusaricidin B, lipopolysaccharide, marthiapeptide A, oc-tapeptin C4, paenibacillin, paenibacterin, paenicidin A, paenicidin B, panilan, paenilipoheptin, paeninodin, polymyxin, polymyxin B, siphonazole, S-layer glycan, turamamide, tride-captin), 휘발성 유기 화합물 생합성 유전자를 보유하고 있음을 확인하였다(Chen 등, 2022).

Trichoderma spp.

Wang 등(2015)Trichoderma atroviride SG3403이 옥수수 깨씨무늬병을 일으키는 병원균(C. heterostrophus)의 균사 생장을 억제하여 온실조건에서 식물에 처리하였을 때 70% 방제효과를 나타낸다고 보고하였다. 옥수수 유묘 잎에 T. atroviride SG3403 포자 현탁액을 뿌릴 경우 생물 방제 효과를 조사한 결과 지속효과가 30일 동안 유지하는 것으로 나타났다. 재배 포장에서 옥수수의 이삭으로부터 수염이 나오는 생장 초기 단계부터 후기 성숙 단계까지 40%의 병 방제효과를 유지하여 깨씨무늬병을 장기간 지속적으로 방제할 수 있음을 보고하였다. 또한 옥수수의 방어기작과 관련된 효소들인 phenylalanine ammonia lyase, superoxide dismutase, cata-lase의 발현율과 효소활성 측정치를 비교했을 때, 옥수수 깨씨무늬병만 처리한 것보다 높은 발현을 보여 T. atroviride SG3403이 옥수수의 방어기작을 증진시켜 병 발생 억제 효과를 나타내는 것이라고 보고하였다(Wang 등, 2015).

Kutawa 등(2021)은 옥수수 깨씨무늬병 방제방법으로 저항성 품종 사용과 함께 T. harzianum SH2303, T. atroviride SG3403 등 병원균에 대해 생물학적 방제 활성을 지닌 미생물 사용을 이용할 것을 제안하였다(Kutawa 등, 2021). 흙에서 분리한 T. harzianum 균주들 중 옥수수 깨씨무늬병균에 대한 길항효과를 확인하여 Th8을 선발하였다. In vitro 실험에서 옥수수 종자에 Th8 처리 후 분무살포를 실시하면 처리 품종 및 제형 성분과 상관없이 모두 병 방제율이 증가하였으나, 재배 포장 결과에서는 미생물을 종자처리 없이 분무살포 했을 때 병 방제율이 더 높았고, 모든 품종에서 53% 이상의 발병률이 감소하였다. 또한 T. harzianum Th8을 처리하면 곰팡이 독소인 fumonisin의 검출량이 합성 살균제인 carbendazim 처리군과 비교하여 53% 이상 감소함을 확인하였다. 이 결과는 생물학적 방제제로서 T. harzianum Th8의 이용 가능성을 증명하였다(Chandra Nayaka 등, 2010).

Xenorhabdus spp.

Li 등(2021)은 곤충병원성 세균의 생물학적 방제 가능성을 보고하였다. 선충 공생 세균으로 알려진 Xenorhabdus budapestensis C72를 활용하여 옥수수 깨씨무늬병(C. heterostrophus)에 대한 항균 활성을 조사하였다. X. budapestensis C72 배양 상등액을 40% 농도로 처리할 경우 온실에서는 59.15%, 재배 포장 적용에서는 77.96%의 깨씨무늬병 방제 효과를 보여 우수한 길항미생물로서의 가능성을 보고하여, 곤충병원성 세균의 생물학적 방제제로서 이용 가능성을 밝혔다. 또한 배양 상등액을 40%로 처리했을 때 옥수수의 병 저항성 관련 유전자 NPR1PR1의 발현량이 유의하게 상향 조절됨을 확인하였고 자스몬산/에틸렌 신호전달 경로 등이 관여하여 병저항성이 유도됨을 밝혔다(Li 등, 2021).

옥수수 줄기, 이삭 및 뿌리 썩음병 (Stalk, Ear, Root Rot)

옥수수 줄기, 이삭 및 뿌리 썩음병은 전 세계적으로 옥수수의 생산량에 상당한 손실을 가져오는 옥수수의 주요 병중 하나이다(Fandohan 등, 2003; Hernández-Rodríguez 등, 2008; Munkvold, 2003). Fusarium verticillioides (F. moniliforme)가 원인 곰팡이 병원균으로, Fusarium속은 옥수수에서 가장 널리 알려진 2차 대사산물을 생산하여 피해를 주는 곰팡이병으로 알려져 있다(Fandohan 등, 2003; Marasas, 1995; Munkvold, 2003; Stockmann-Juvala와 Savolainen, 2008). 다양한 부위에 발생하는 옥수수 썩음병은 옥수수의 수확 전후로 덥고 건조한 날씨에 흔히 발생하며, 포자의 전반에 의해 기주식물이 감염되기 때문에 환경조건이 병원균에 유리할 경우 기주 식물에 심각한 영향을 미친다(Blacutt 등, 2018). 특히 원인 병원성 곰팡이는 종자에 감염할 경우 2차 대사산물인 곰팡이 독소인 fumonisin을 생성하는데, 이 물질은 식도암을 일으키는 발암물질로 옥수수에 함유된 독소 양과 감염된 옥수수 기반 식품 및 사료가 농업에서 매우 중요하게 다뤄진다(Marasas, 1995; Stockmann-Juvala와 Savolainen, 2008).

Bacillus spp.

Figueroa-López 등(2016)은 옥수수 이삭썩음병/밑둥썩음병균(Fusarium verticillioides)에 감염된 옥수수의 근권으로부터 미생물을 분리하여 옥수수 이삭썩음병균에 대한 길항효과 분석을 통해 42개의 세균을 확보하였다. 이 분리 미생물 중 항균력이 높은 14종을 선발하였으며, 선발된 미생물을 식물체에 처리하여 높은 옥수수 이삭썩음병(F. verticillioides)에 대해 세균 3종(B. megaterium B5, B. cereus B25, Bacillus sp. B35) 가장 우수한 길항력을 보였다. 온실내의 포트 실험에서 길항세균을 종자에 처리한 후 병원균을 처리했을 때, 무처리구의 경우 옥수수썩음병이 100%인데 반해 B. cereus B25를 종자 처리한 경우 뿌리 썩음은 40%, 줄기썩음은 20%로 발병률이 낮아져, B. cereus B25의 생물학적 방제제로서의 가능성을 확인하였다. 이들 균주는 다양한 효소(glucanase, protease, chitin-ases)를 생산할 뿐만 아니라, 식물생장 촉진 효과를 갖는 auxin 과 siderophore도 생산한다는 사실을 밝혔다. 이 결과를 기반하여 저자들은 B. cereus B25가 옥수수 썩음병에 대한 방제제로도 사용 가능할 뿐만 아니라 식물의 생산을 촉진하는 생장촉진 후보로도 제안하였다(Figueroa-López 등, 2016).

Pseudomonas fluorescens.

Chandra Nayaka 등(2009)Pseudomonas fluorescens를 사용하여 옥수수 썩음병 및 독소 fumonisin 생산에 대한 효과 검정 연구를 수행하였다. 이 연구에서는 P. fluorescens과 더불어 3가지 기질(옥수수 전분[corn starch], 밀기울[wheat bran], 활석[tarc] 분말)에 P. fluorescens를 정착시킨 제제들이 F. verticillioides 발생률, 종자 발아, 유묘 활력, 포장실험에서의 병원균 감염여부, 곡물 수확량 및 fumonisin 생산에 대한 길항 효과를 평가하였다. 그 결과 기질에 정착시키지 않은 P. fluorescens 세균 자체 처리에서 옥수수 종자에 처리하는 농약 carbendazim 처리에 비해 F. verticillioides의 발생을 줄이는 데 가장 효과적이었으며, 또한 종자 발아 및 유묘의 활력을 증가시켰다. 포장실험의 경우 종자처리 및 엽면살포 모두에서 P. fluorescens가 이삭썩음병을 효과적으로 줄였을 뿐만 아니라, 전체 곡물 수확량도 증가시키는 것으로 나타났다. 또한, 옥수수 수확물에서의 fumonisins 생산 수준을 감소시켜, P. fluorescens가 옥수수 썩음병을 방제하여 곡물의 수확량과 독소(fumonisin) 생산을 줄이는 데 기여한다고 보고하였다(Chandra Nayaka 등, 2009).

Streptomyces spp.

Bressan과 Figueiredo (2007)Streptomyces 균주 DAUFPE11470과 DAUFPE14632두 균주를 미생물제제로 사용하여 옥수수 썩음병에 대한 병발생률을 온실에서 조사하였다. 병원균와 미생물을 각각의 농도별로 처리한 뒤 병발생률을 측정하였다. 그 결과 두 균주 모두 F. verticillioides에 의한 썩음병을 효과적으로 방제하는 것으로 나타났는데, 특히 두 미생물제제의 농도가 높아질수록 썩음병 발생률이 유의적으로 감소하는 결과를 보였다(Bressan과 Figueiredo, 2007).

Trichoderma spp.

Saravanakumar 등(2017)은 생물 방제제, 옥신 유사화합물, 2차 대사산물 등을 생산하는 이로운 미생물로 알려진 Trichoderma spp. (Chet and Inbar, 1994; Dang 등, 2010; Gruber 등, 2012; Harman 등, 2004; Hung 등, 2013; Lee 등, 2015, 2016; López-Mondéjar 등, 2011; Ruiz 등, 2007)를 옥수수 썩음병(Fusarium stalk rot) 방제 연구에 사용하였다. 이 연구에서는 in vitro 길항 분석을 통해 옥수수 썩음병에 대해 길항력을 보이는 총 100개의 Trichoderma 분리주를 스크리닝한 뒤, 효소활성이 있는지의 여부를 검정하였다. 선별 균주들의 chitinase, protease, glucanase 및 cellulase 효과 검정 결과, 3가지 효소활성과 더불어 강한 cellulase 활성을 보인 T. harzianum CCTCC-RW0024 균주를 선발하였다. 이 T. harzianum CCTCC-RW0024 균주는 옥수수 줄기썩음병에 대해 86.66%에 이르는 방제가를 보였다.

또한 옥수수에 T. harzianum CCTCC-RW0024 처리 후 옥수수 근권 미생물 군집 변화를 pyrosequencing을 통해 분석하였는데, Trichoderma균주의 접종 시 식물 생장촉진관련 Acidobacte-ria가 18.4% 증가하였고, 병원미생물 군집은 66% 감소되는 결과를 보고하였다. 이러한 식물 생장촉진과 관련된 휘발성 물질의 생산 여부를 살펴본 결과 우세한 휘발성 화합물로 9-amino-1,2,3,4-tetrahydro-H-[1]benzopyrano[3,4-]pyridin-5-one, 1-(4-fluorophenyl)-pyridazine-3,6(1H,2H)-dione, 4-cyclohex-ylbenzenamine, dehydroacetic acid, o-cyanobenzoic acid, eicosanoic acid, 2-oxo-pentanedioic acid, dimethyl ester, 1-(1H-pyrazol-4-yl)-3-octyne ethanone 물질이 검출되었으며, 이 중 9-amino-1,2,3,4-tetrahydro-H-[1]benzopyrano[3,4-b] pyridin-5-one은 Fusarium 병원성과 관련된 병원균의 전사 보조인자인 FgSWi6 단백질과 상호작용하여 병원균 억제에 기여할 수 있다고 보고하였다(Saravanakumar 등, 2017).

Castro del Ángel 등(2020)T. harzianum, T. asperellum, T. longibrachiatum을 포함하는 총 3가지 Trichonerma species를 3가지 방법(종자처리, 엽면살포, 종자처리-엽면살포)으로 적용하여 온실에서 실험을 수행하였다. 무처리구에서 79%의 병 발생률을 보인 반면, 종자에 처리했을 때 56%, 엽면살포했을 때 55%, 두 가지 처리를 병행하였을 때 49%의 발병률을 보였으며, 또한 병피해도도 감소하는 결과를 보였다. 이 방법 중 두가지 방법을 병행했을 때 가장 낮은 발병률과 병피해도를 보였으며 무처리구와 비교하면 3종의 Trichoderma 미생물 방제는 모두 유의미하게 발병률과 병피해도가 감소되었다. 특히 T. harzianum 은 옥수수의 품종 2종(H-520, MESTIZO)과 잡종 품종 2종(CRI-OLLO, UAAAN-ISP-173) 모두에서 유의하게 병을 제어하였으며, 모든 처리에서 70% 이상의 효과를 보였다(Castro del Ángel 등, 2020).

옥수수 노균병 (Downy Mildew)

Peronosclerospora sorghi

에 의해 발생하는 노균병은 옥수수의 중요한 병 중 하나이다. 이 병은 현재 대부분 화학 살균제인 metalaxyl로 종자 처리하여 관리하고 있다(Anahosur와 Patil, 1980). 그러나 화학 살균제 사용으로 인한 환경 오염과 P. sorghi 개체군 내에서의 살균제 내성 발생에 대한 우려가 증가하고 있어 친환경 미생물제제의 연구개발이 필요하다(Isakeit와 Jaster, 2005).

Bacillus spp.

길항 미생물로 알려진 B. subtilis G1과 B. amyloliquefaciens B2 (Meena 등, 2001; Shifa 등, 2015)는 종자처리를 하여 온실에서 평가한 결과 옥수수의 발아율과 유묘 활력을 유의미하게 증가시키는 것으로 나타났다. B. subtilis G1을 처리했을 때 옥수수의 발아율과 유묘 활력 지수(발아율×유묘 길이)가 각각 9%, 31% 증가하였다. 또한 B. subtilis G1의 활석 기반 분말 제형은 종자에 10 g/kg의 비율로 온실 조건에 적용할 경우, 노균병 발병률이 54%까지 감소되는 우수한 효과를 보였다(Sireesha와 Velazhahan, 2015).

옥수수 세균성 잎줄무늬병 (Bacterial Leaf Streak)

옥수수 세균성 잎줄무늬병은 2014년 북미지역 Nebraska 에서 처음 관찰된 이후 현재까지 미국의 중서부 10개주 이상에 널리 퍼져 수확량 손실을 초래하고 있다. 원인 세균은 Xanthomonas vasicola pv. vasculorum로 이 병원균 감염으로 인해 옥수수 잎에 노란색 병변이 확장되고 합쳐져 잎 면적의 많은 부분으로 번지는 특징이 있다(Bathke 등, 2022). 현재 이 병에 감염될 경우 방제법이 개발되지 않았으며 윤작을 통해서 관리하고 있다(Bathke 등, 2022). 또한 병원균 감염으로 인한 수율 또는 품질 손실은 아직 보고되지 않아 더 많은 연구와 정보 수집이 필요하다.

Bacillus spp.

Bathke 등(2022)은 옥수수 세균성 잎줄무늬병 방제를 위해 미생물인 Bacillus pumilus R190과 B. subtilis 6051을 옥수수 종자에 처리하고, 호숙기까지 온실에서 재배한 후 병원균을 접종하였다. 병원균의 접종은 잎 표면에 병원균의 현탁액을 도말하는 방법과 잎에 병원균 현탁액을 분무하는 방법을 사용했고, 접종 14일 후에 병반을 조사하였다. B. pumilus R190 종자처리는 무처리구에 비해 잎 표면에 도말 시85%, 현탁액 분무 시 56%의 병피해도를 감소시켰다. B. subtilis 6051 종자처리는 무처리구에 비해 잎 표면에 도말 시 32%, 현탁액 분무 시 52%까지의 병피해도를 감소시켰다. 이러한 보고는 근권 세균이 엽면 세균병을 억제하는 효과를 처음으로 보고한 결과로, 현재까지 방제방법이 거의 없는 세균성 잎줄무늬병에 친환경적 미생물 방제방법을 제시한 보고이다(Bathke 등, 2022).

옥수수 시들음병 (Late Wilt Disease)

옥수수 시들음병은 토양 및 종자를 통해 시들음병(Clavibacter nebraskensis)이 매개 곰팡이(Magnaporthiopsis maydis)에 의해 매개되어 발생하는 것으로 알려져 있는데, 이 그람 양성 세균 C. nebraskensis에 의해 유발된 시들음병은 곡물 수확량을 50% 이상 감소시킬 수 있다(Jackson 등, 2007; Jardine과 Claflin, 2016). 옥수수의 성장단계 중에서 옥수수의 이삭수염이 나오는 생장 초기 단계에서 성숙단계까지 발병하며 감염되면 빠른 시들음 증상으로 기주 조직의 현저한 생장 감소를 일으켜 생산성 및 경제적 손실을 야기한다(Osdaghi 등, 2022).

Trichoderma spp.

Degani와 Dor (2021)은 해양과 토양에서 분리한 다양한 Trichoderma spp. 중 옥수수 시들음병에 대한 길항효과를 분석하여 T. longibrachiatum T7407과 T. asperelloides T203 두 종을 미생물 방제제로 선발하여 사용하였다. 미생물제제를 종자에 침지하여 병원균에 대한 길항 효과를 뿌리와 줄기 중량 등의 식물성장 매개 변수로 측정하고 개선효과를 확인하였다. 특히 옥수수 뿌리에서 병원균의 유전자 발현량을 quantitative real-time polymerase chain reaction으로 측정하여 옥수수 시들음병 병원균의 억제 효과를 관찰하였는데, 병원균만 감염된 대조구에 비해 T. longibrachiatum T7407은 5배, T. asperelloides T203은 1.9배의 병원균 DNA 존재를 감소시켰다(Degani와 Dor, 2021).

재배 포장 실험에서도 T. longibrachiatum T7407과 T. asperelloides T203을 옥수수 종자에 처리한 후 정식하였을 때 시들음병만 단독으로 처리한 대조구와 비교시 뿌리와 줄기 중량, 식물의 길이 생장, 생산율 등이 효과적으로 개선되어, 건강한 식물지수 비율이 병원균 감염식물의 경우 20%였으나, T. longibrachiatum T7407 처리 시 60%의 높은 건강 식물 지수 비율을 보였다(Degani와 Dor, 2021).

결 언

옥수수에 대한 식물병 방제는 일반적으로 화학농약으로 이루어지고 있다. 화학농약에 대한 전세계적 규제 강화와 친환경 농산물의 수요 증가 등의 사회적 요구에 따라 생물학적 방제가 화학농약의 대체제로 주목받고 있다. 미생물을 활용한 식물병 방제는 현재 생물학적 방제의 대표적인 방법이며 화학농약보다 안전한 방법으로 생각되고 있다. 하지만 화학농약 보다 더 방제 효과가 좋은 미생물 농약을 확보하는 데 어려움이 있으며, 실제 적용시 방제 효과가 화학농약보다도 느리게 나타나기 때문에, 다양한 접근을 통한 연구개발이 시급한 실정이다.

본 리뷰에서 다루었던 옥수수의 주요 병에 대한 미생물제제로 활용된 미생물로는 Bacillus spp., Trichoderma spp., PaeniBacillus spp., Pseudomonas spp. 등이 보고되었는데, 제품화 및 산업적 생산을 위해서는 In vitro 실험 결과와 더불어 안정된 포장 시험 결과 확보가 중요할 것이다. 또한 미생물농약의 지속성을 위한 제형 연구와 적용 방법에 대한 다양한 개발도 요구된다. 최근 농업분야에서 드론 방제가 많이 이루어지면서 제제의 형태적인 변화도 일어나고 있는데, 드론 방제에도 적합한 미생물 농약에 대한 연구도 이루어져야 할 것이다. 길항미생물의 제형화를 위한 다양한 첨가 성분 연구와 합성 화학제에 길항미생물을 혼합 방제하는 방법은 확장형으로 보고되고 있는데, 안전성에 대한 충분한 분석과 연구가 필요 할 것이다. 안전하고 건강한 먹거리를 위한 생물학적 방제제로서의 미생물에 대한 확장성 있는 개발과 농업 현장 적용에 관한 지속적인 관심과 연구가 요구된다.

Notes

Conflicts of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

Acknowledgments

This work was supported by a grant from the Rural Development Administration (PJ0152782022).

References

Anahosur K. H., Patil S. H.. 1980;Chemical control of sorghum downy mildew in India. Plant Dis. 64:1004–1006.
Azcón-Aguilar C., Barea J. M.. 1997;Arbuscular mycorrhizas and biological control of soil-borne plant pathogens: an overview of the mechanisms involved. Mycorrhiza 6:457–464.
Bais H. P., Park S.-W., Weir T. L., Callaway R. M., Vivanco J. M.. 2004;How plants communicate using the underground infor-mation superhighway. Trends Plant Sci. 9:26–32.
Bathke K. J., Jochum C. C., Yuen G. Y.. 2022;Biological control of bacterial leaf streak of corn using systemic resistance-inducing Bacillus strains. Crop Prot. 155:105932.
Berg G., Köberl M., Rybakova D., Müller H., Grosh R., Smalla K.. 2017;Plant microbial diversity is suggested as the key to future biocontrol and health trends. FEMS Microbiol. Ecol. 95:fix050.
Blacutt A. A., Gold S. E., Voss K. A., Gao M., Glenn A. E.. 2018; Fusarium verticllioides: advancements in understanding the toxicity, virulence, and niche adaptations of a model mycotoxigenic pathogen of maize. Phytopathology 108:312–326.
Bressan W., Figueiredo J. E. F.. 2007;Efficacy and dose-response relationship in biocontrol of Fusarium disease in maize by Streptomyces spp. Eur. J. Plant Pathol. 120:311–316.
Budi S. W., van Tuinen D., Arnould C., Dumans-Gaudot E., Gianin-azzi-Pearson V., Gianinazzi S.. 2000;Hydrolytic enzyme activity of PaeniBacillus sp. strain B2 and effects of th antagonistic bacterium on cell integrity of two soil-borne pathogenic fungi. Appl. Soil Ecol. 15:191–199.
Castro del Ángel E., Sánchez Arizpe A., Galindo Cepeda M. E., Vázquez Badillo M. E.. 2020;Biological control of ear rot on maize genotypes with Trichoderma species. Rev. Bio. Cienc. 7:e965.
Chandra Nayaka C., Uday Shankar A. C., Reddy M. S., Niranjana S. R., Prakash H. S., Shetty H. S., et al. 2009;Control of Fusarium verticillioides, cause of ear rot of maize, by Pseudomonas fluorescens . Pest. Manag. Sci. 65:769–775.
Chandra Nayaka S., Niranjana S. R., Uday Shankar A. C., Niranjan Raj S., Reddy M. S., Prakash H. S., et al. 2010;Seed biopriming with novel strain of Trichoderma harzianum for the control of toxigenic Fusarium verticillioides and fumonisins in maize. Arch. Phytopathol. Plant Prot. 43:264–282.
Chen B., Han H., Hou J., Bao F., Tan H., Lou X., et al. 2022;Control of maize sheath blight and elicit induced systemic resistance using PaeniBacillus polymyxa strain SF05. Microorganisms 10:1318.
Chet I., Inbar J.. 1994;Biological control of fungal pathogens. Appl. Biochem. Biotechnol. 48:37–43.
Compant S., Duffy B., Nowak J., Clément C., Barka E. A.. 2005;Use of plant growth-promoting bacteria for biocontrol of plant diseases: principles, mechanisms of action, and future pros-pects. Appl. Environ. Microbiol. 71:4951–4959.
Dang L., Li G., Yang Z., Luo S., Zheng X., Zhang K.. 2010;Chemical constituents from the endophytic fungus Trichoderma oval-isporum isolated from Panax notoginseng . Ann. Microbiol. 60:317–320.
Degani O., Dor S.. 2021; Trichoderma biological control to pro-tect sensitive maize hybrids against late wilt disease in the field. J. Fungi 7:315.
Djaenuddin N., Sebayang A., Nonci N., Muis A.. 2021;Compat-ibility of biocontrol agent formulas and synthetic fungicides in controlling maydis leaf blight on corn caused by. Bipolaris maydis. IOP Conf. Ser. Earth Environ. Sci. 911:012062.
Djaenuddin N., Suriani , Muis A.. 2020;Effectiveness of Bacillus subtilis TM4 biopesticide formulation as biocontrol agent against maydis leaf blight disease on corn. IOP Conf. Ser. Earth Environ. Sci. 484:012096.
Fandohan P., Hell K., Marasas W. F. O., Wingfield M. J.. 2003;Infection of maize by Fusarium species and contamination with fumonisin in Africa. Afr. J. Biotechnol. 2:570–579.
Figueroa-López A. M., Cordero-Ramírez J. D., Martínez-Álvarez J. C., López-Meyer M., Lizárraga-Sánchez G. J., Félix-Gastélum R., et al. 2016;Rhizospheric bacteria of maize with potential for biocontrol of Fusarium verticillioides . Springerplus 5:330.
Glick B. R.. 1995;The enhancement of plant growth by free-living bacteria. Can. J. Microbiol. 41:109–117.
Golob P., Kutukwa N., Devereau A., Bartosik R. E., Rodríguez J. C.. 2004. Maize. Crop Post-harvest: Science and Technol-ogy. Vol. 2. Durables In : Hodges R., Farrell G., eds. p. 26–59. Blackwell Publishing Ltd.. Ames, IW, USA:
Gruber S., Omann M., Rodrìguez C. E., Radebner T., Zeilinger S.. 2012;Generation of Trichoderma atroviride mutants with constitutively activated G protein signaling by using genetic in resistance as selection marker. BMC Res. Notes 5:641.
Harman G. E., Howell C. R., Viterbo A., Chet I., Lorito M.. 2004; Trichoderma species: opportunistic, avirulent plant symbi-onts. Nat. Rev. Microbiol. 2:43–56.
Heimpel G. E., Mills N. J.. 2017. Biological Control: Ecology and Ap-plications Cambridge University Press. Cambridge, UK: p. 386.
Hernández-Rodríguez A., Heydrich-Pérez M., Acebo-Guerrero Y., Velazquez-del Valle M. G., Hernández-Lauzardo A. N.. 2008;Antagonistic activity of Cuban native rhizobacteria against Fusarium verticillioides (Sacc.) Nirenb. in maize (Zea mays L.). Appl. Soil. Ecol. 39:180–186.
Hung R., Lee S., Bennett J. W.. 2013; Arabidopsis thaliana as a model system for testing the effects of Trichoderma volatile organic compounds. Fungal Ecol. 6:19–26.
Isakeit T., Jaster J.. 2005;Texas has a new pathotype of Peronosclerospora sorghi, the cause of sorghum downy mildew. Plant Dis. 89:529.
Jackson T. A., Harveson R. M., Vidaver A. K.. 2007. Reemergence of Goss's wilt and blight of corn to the central high plains. Plant Health Prog Online publication. https://doi.org/10.1094/PHP-2007-0919-0.
Jardine D. J., Claflin L. E.. 2016. Goss's bacterial wilt and leaf blight. Compendium of Corn Diseases In : Munkvold G. P., White D. G., eds. 4th ed.th ed. p. 165. APS Press. St. Paul, MN, USA:
Khosravi A. R., Mansouri M., Bahonar A. R., Shokri H.. 2007;My-coflora of maize harvested from Iran and imported maize. Pak. J. Biol. Sci. 10:4432–4437.
Kutawa A. B., Ahmad K., Ali A., Hussein M. Z., Wahab M. A. A., Sijam K.. 2021;State of the art on southern corn leaf blight disease incited by Cochliobolus heterostrophus: detection, pathogenic variability and novel control measures. Bulg. J. Agric. Sci. 27:147–155.
Lee S., Hung R., Yap M., Bennett J. W.. 2015;Age matters: the effects of volatile organic compounds emitted by Trichoderma atroviride on plant growth. Arch. Microbiol. 197:723–727.
Lee S., Yap M., Behringer G., Hung R., Bennett J. W.. 2016;Vola-tile organic compounds emitted by Trichoderma species medi-ate plant growth. Fungal Biol. Biotechnol. 3:7.
Lerda P., Blaggi M. B., Peralta N., Ychari S., Vazquez M., Bosio G.. 2005; Fumonisins in foods from Cordoba (Argentina), presence and genotoxicity. Food Chem. Toxicol. 43:691–698.
Li B., Kong L., Qiu D., Francis F., Wang S.. 2021;Biocontrol potential and mode of action of entomopathogenic bacteria Xenorhabdus budapestensis C72 against Bipolaris maydis. Biol. Control 158:104605.
López-Mondéjar R., Ros M., Pascual J. A.. 2011;Mycoparasitism-related genes expression of Trichoderma harzianum isolates to evaluate their efficacy as biological control agent. Biol. Control 56:59–66.
Maloy O. C.. 2005. Plant disease management. Plant Health Instr Online publication. https://doi.org/10.1094/PHI-I-2005-0202-01.
Marasas W. F.. 1995; Fumonisins: their implications for human and animal health. Nat. Toxins 3:193–198.
Marin S., Homedes V., Sanchis V., Ramos A. J., Magan N.. 1999;Impact of Fusarium moniliforme and F. proliferatum colonisation of maize on calorific losses and fumonisin production under different environmental conditions. J. Stored Prod. Res. 35:15–26.
Meena B., Marimuthu T., Vidyasekaran P., Velazhahan R.. 2001;Biological control of root rot of groundnut with antagonistic Pseudomonas fluorescens strains. J. Plant Dis. Prot. 108:369–381.
Miedaner T., Juroszek P.. 2021;Global warming and increasing maize cultivation demand comprehensive efforts in disease and insect resistance breeding in north-western Europe. Plant Pathol. 70:1032–1046.
Muis A., Quimio A. J.. 2006;Biological contorl of banded leaf and sheath blight disease (Rhizoctonia solani Kuhn) in corn with formulated Bacillus subtilis BR23. Indones. J. Agric. Sci. 7:1–7.
Munkvold G. P.. 2003;Epidemiology of Fusarium diseases and their mycotoxins in maize ears. Eur. J. Plant Pathol. 109:705–713.
Ons L., Bylemans D., Thevissen K., Cammue B. P. A.. 2020;Combining biocontrol agents with chemical fungicides for inte-grated plant fungal disease control. Microorganisms 8:1930.
Osdaghi E., Robertson A. E., Jackson-Ziems T. A., Abachi H., Li X., Harveson R. M.. 2022. Clavibacter nebraskensis causing Goss's wilt of maize: five decades of detaining the enemy in the new world. Mol. Plant Pathol Online publication. https://doi.org/10.1111/mpp.13268.
Pal K. K., Gardener B. M.. 2006. Biological control of plant pathogens. Plant Health Instr Online publication. https://doi.org/10.1094/PHI-A-2006-1117-02.
Pechanova O., Pechan T.. 2015;Maize-pathogen interactions: an ongoing combat from a proteomics perspective. Int. J. Mol. Sci. 16:28429–28448.
Pertot I., Alabouvette A., Hinarejos E., Franca S.. 2015. The Use of Microbial Biocontrol Agents against Soil-Borne Diseases Epi-Agri, Agriculture & Innovation. Brussels, Belgium: p. 11.
Piyaboon O.. 2022;Efficacy of Chaetomium globosum as biological control agents for controlling leaf blight of corn. NU. Int. J. Sci. 19:1–8.
Ragsdale N. N., Hylin J. W., Sisler H. D., Witt J. M., Alford H.. 1991. Health and environmental factors associated with agri-cultural use of fungicides USDA/States National Pesticide Impact Assessment Program Fungicide Assessment Project 117. URL http://cipm.ncsu.edu/piappud/. [8 November 2022].
Ruiz N., Wielgosz-Collin G., Poirier L., Grovel O., Petit K. E., Mo-hamed-Benkada M., et al. 2007;New Trichobrachins, 11-residue peptaibols from a marine strain of Trichoderma longibrachiatum . Peptides 28:1351–1358.
Saravanakumar K., Li Y., Yu C., Wang Q.-Q., Wang M., Sun J., et al. 2017;Effect of Trichoderma harzianum on maize rhizosphere microbiome and biocontrol of Fusarium stalk rot. Sci. Rep. 7:1771.
Sartori M., Nesci A., Formento Á., Etcheverry M.. 2015;Selection of potential biological control of Exserohilum turcicum with epiphytic microorganisms from maize. Rev. Argent. Microbiol. 47:62–71.
Sartori M., Nesci A., Montemarani A., Barros G., García J., Etcheverry M.. 2017;Preliminary evaluation of biocontrol agents against maize pathogens Exserohilum turcicum and Puccinia sorgh in field assays. Agric. Sci. 8:1003–1013.
Schafer K. S., Kegley S. E.. 2002;Persistent toxic chemicals in the US food supply. J. Epidemiol. Community Health 56:813–817.
Seyi-Amole D. O., Onilude A. A.. 2021. Microbiological control: a new age of maize production. Cereal Grains In : Goyal A. K., ed. Intech Open. London, UK:
Shahbandeh M.. 2020. Corn: statistics & Facts URL http://www.statista.corn/#dossierSummary_chapter4/. [8 November 2022].
Shifa H., Gopalakrishnan C., Velazhahan R.. 2015;Efficacy of Bacillus subtilis G-1 in suppression of stem rot caused by Scle-rotium rolfsii and growth promotion of groundnut. Int. J. Agric. Environ. Biotechnol. 8:111–118.
Shoda M.. 2002;Bacterial control of plant diseases. J. Biosci. Bioeng. 89:515–521.
Sireesha Y., Velazhahan R.. 2015;Biological control of downy mildew of maize caused by Peronosclerospora sorghi under en-vironmentally controlled conditions. J. Appl. Nat. Sci. 8:279–283.
Sitara U., Akhter S.. 2007;Efficacy of fungicides, sodium hypo-chlorite and neem seed powder to control seed borne pathogens of maize. Pak. J. Bot. 39:285–292.
Stockmann-Juvala H., Savolainen K.. 2008;A review of the toxic effects and mechanisms of action of fumonisin B1. Hum. Exp. Toxicol. 27:799–809.
Sturz A., Christie B. R.. 2003;Beneficial microbial allelopathies in the root zone: the management of soil quality and plant disease with rhizobacteria. Soil Tillage Res. 72:107–123.
Voss K. A., Smith G. W., Haschek W. M.. 2007; Fumonisins: toxi-cokinetics mechanism of action and toxicity. Anim. Feed Sci. Technol. 137:299–325.
Wang M., Ma J., Fan L., Fu K., Yu C., Gao J., et al. 2015;Biological control of southern corn leaf blight by Trichoderma atroviride SG3403. Biocontrol Sci. Technol. 25:1133–1146.

Article information Continued

Table 1.

List of microbial biocontrol agents against corn diseases

Disease   Microorganism Reference
Northern leaf blight Exserohilum turcicum Bacillus spp. Sartori et al. (2015)
Bacillus spp. Sartori et al. (2017)
Northern leaf blight and sheath blight Exserohilum turcicum, Rhizoctonia solani Bacillus subtilis BR23 Muis and Quimio (2006)
Southern corn leaf blight Cochlioborus heterostrophus Bacillus subtilis TM4 Djaenuddin et al. (2020)
Bacillus subtilis Djaenuddin et al. (2021)
Southern corn leaf blight Cochlioborus heterostrophus Chaetomium globosum Piyaboon (2022)
Southern corn leaf blight Cochlioborus heterostrophus Trichoderma atroviride SG3403 Wang et al. (2015)
Trichoderma atroviride SG3403 and Trichoderma harzianum SH2303 Kutawa et al. (2021)
Trichoderma harzianum Chandra Nayaka et al. (2010)
Southern corn leaf blight Cochlioborus heterostrophus Xenorhabdus budapestensis C72 Li et al. (2021)
Sheath blight Rhizoctonia solani PaeniBacillus polymyxa SF05 Chen et al. (2022)
Stalk, ear and root rot Fusarium graminearum, Fusarium verticillioides Bacillus megaterium B5 Figueroa-López et al. (2016)
Bacillus cereus B25
Bacillus sp. B3
Pseudomonas fluorescens Chandra Nayaka et al. (2009)
Streptomyces sp. DAUFPE 11470 Bressan and Figueiredo (2007)
Streptomyces sp. DAUFPE 14632
Trichoderma harzianum Saravanakumar et al. (2017)
Trichoderma harzianum, T. asperellum, T. longibrachiatum Castro Del Ángel et al. (2020)
Downy mildew Peronosclerospora maydis Bacillus subtilis G1 Sireesha and Velazhahan (2015)
Bacillus amyloliquefaciens B2
Brevi Bacillus brevis 57
Pseudomonas fluorscens Pf1
Bacterial leaf streak Xanthomonas vasicola pv. vasculorum Bacillus pumilus R1990 Bathke et al. (2022)
B. subtilis 6051
Late wilt disease Harpophora maydis Trichoderma spp. Degani and Dor (2021)